曾经,来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻,“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战,最终击败了对手,守护了人类。然而,随着时间的流逝,碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化,衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望配音),个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香配音),面对动荡的时局,当这些少女们再一次被推上战场,会发生怎样的故事呢?。道明寺司(松本润饰)被母亲(加賀まりこ饰)送去纽约留学后,3个月后突然断了联系。因此而焦躁不安的杉菜(井上真央饰)难耐相思之苦,她决定去美国找司,相逢后没有喜悦,没有惊讶,对方反而冷冷地甩出“和你的游戏已经结束了。”这样的话。
杉菜捧着颗受伤的心回到日本,不久即传来司和大河原滋(加藤夏希饰)的订婚消息,滋是个开朗活泼,全无心机的大小姐,她毫不掩饰自己喜欢司的心情,还把杉菜当成好朋友,这让杉菜很是为难。但无法相信司已经不爱自己的杉菜在西门(松田翔太饰)等人的鼓励下,试图和他修补关系。就在这时,花泽类(小栗旬饰)突然向自己表白了?
好事多磨,杉菜和道明寺的爱情终会结出正果吗?。