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故事以游戏为基础，是前作D.C.53年之后的故事。故事中两位女主角朝仓音姬和朝仓由梦是前作主角的孙女，但动画以女主角之一的月岛小恋与主角交往为开头，以游戏剧情的天枷美夏路线为结尾。。警方最新收到的任务是调查一具被残忍杀害的女尸，根据验尸报告警方怀疑是仇杀，而且凶手的手法极度变态，随着一个个线索的清晰，谜团正在揭开，而警方也发现不是简单的复仇，他们找到了一个神婆，神婆说这是一笔孽债，警方陷入迷茫……。Blood Valentine 有 Chris 、Rinrada （Chris 的女儿） 和 Korjai。这三人是在 Mr.Raff 的杀手组织工作 。Blood Valentine 有一个规则就是不谈恋爱，但最终 Rinrada 就爱上了 Sun 学长。所以 Chris 才要杀 Sun， 这让女儿和母亲产生矛盾，所有的任务也有影响。使 Mr.Raff 不满意，他让杀手追 Blood Valentine。而 Sun 其实是间谍，他利用Rinrada 做突破口寻找 Mr.Raff 的秘密。。