在未知生命体全部被消灭后的两年,人类迎来了短暂的和平。但海滩上突然出现的神秘欧帕兹,打破了这一和平。城市中再度出现了人类离奇死亡的案件,这次残杀人们的凶手是新的敌人——不明物体。它们拥有着人类无法匹敌的神秘力量,就连专门为之成立的G3小队也对它们毫无办法。
失去记忆的开朗少年津上翔一,暂住在美杉教授家中,与美杉教授的侄女风谷真鱼、儿子美杉太一一起生活。但隐藏在翔一天真笑容背后的,其实是神秘的英雄——假面骑士亚极陀。每当不明物体出现残杀人类时,他便会受到感应前去消灭它们。
愈发强大的不明物体、津上翔一过去的记忆以及从欧帕兹中诞生的神秘黑衣少年,它们之间有着什么样的联系呢?一切的真相又是什么?。故事讲述一个年轻的男难民被带至一个破旧老屋、交由一对母女照顾。小伙子爱上了女儿,还感觉她受到了恶魔的控制,然而事实的真相却出人意料。。间宫响(竹内凉真饰)是一名汽修工,他和恋人从高中时代就开始交往。某日,间宫响遭遇事故,被困在隧道里整整四天。当他从隧道里逃出以后,世界竟然变得像世界末日一般:街上空无一人、交通系统瘫痪、信号中断,街面也满是血迹,于是间宫响决心寻找自己的恋人。。