故事发生在日本的江户时代,一名神秘的男子出现在了武士桂小太郎(石田彰 配音)的面前,他手握妖刀“红樱”,要求试刀,这个夜晚之后,桂便下落不明。桂的宠物伊丽莎白(高松信司 配音)找到万事屋的神乐(钉宫理惠 配音)和新八(坂口大助 配音),委托他们寻找主人的下落。同时,银时(杉田智和)也受到委托,寻找四处作恶的红樱的下落。三人的线索汇聚到了一艘空中飞艇上,由于远离警察的管辖范围,飞艇里的恶势力一手遮天。在那里,银时遇见了曾经的战友现在的对手高杉晋助(子安武人 配音),高杉正带领着自己的鬼兵队企图毁灭江户。一面是穷凶极恶的恐怖分子,一边是暴虐嗜血的妖刀红樱,身受重伤的银时能够平安脱险拯救江户吗?
此次剧场版重制了《银魂》动画中的《红樱篇》,其中,在原作中未出场的真选组也将在故事中大显身手。。当第三季开始时,故事时间已经过去三年整,Noah一直在监狱里代替前妻Helen服刑。Helen试图让女儿Whitney相信Noah并非真的有罪,但Whitney根本不听。Noah三年刑满后获得自由,但他很快发现过去的阴影仍然存在,他的精神状态变得非常黑暗,重获新生谈何容易。与此同时,Alison一直无法忘记失去第一个孩子的痛苦,而且女儿Joanie的抚养权官司也一直没有定论。虽然Joanie是Cole的亲生骨肉,但Cole已经决定抛开往事,与Luisa组成新的家庭。Helen现在的事业很成功,但在荣誉光环之下,她其实比谁都糟糕。在家中,她和男友Vic的关系很不确定,和孩子们的关系很不稳定,而且她始终有强烈的负罪感。。